Δυο Αθηναίοι φίλοι, ο πονηρός Πεισθέταιρος και ο αγαθός Ευελπίδης, επιθυμούν να βρουν το πουλί τσαλαπετεινό (που άλλοτε ήταν άνθρωπος, ο βασιλιάς Τηρέας) για να το ρωτήσουν σε ποια πόλη μπορεί κανείς να ζήσει ήσυχα, πλούσια και ειρηνικά. Στην εισαγωγή του έργου, λοιπόν, εμφανίζονται οι δύο φίλοι να πετούν μέσα από το δάσος, ο ένας πάνω σε μια κουρούνα και ο άλλος σε μια καλιακούδα, δηλώνοντας ότι μεταναστεύουν επειδή βαρέθηκαν τη δικομανία των Αθηναίων.

Όταν πια βρίσκουν τον τσαλαπετεινό, εκείνος τους απογοητεύει, καθώς δεν έχει να προτείνει καμία πόλη που να τους αρέσει. Τότε όμως ο Πεισθέταιρος συλλαμβάνει την ιδέα να ιδρύσουν μαζί με τον τσαλαπετεινό-Τηρέα την πόλη των πουλιών στους αιθέρες, στο μεσοδιάστημα δηλαδή μεταξύ του κόσμου των ανθρώπων και του κόσμου των θεών. Ο τσαλαπετεινός πείθεται και καλεί τα πουλιά για να τους ανακοινώσουν μαζί το σχέδιο του Πεισθέταιρου.

Τα πουλιά εμφανίζονται αγριεμένα από την εισβολή των ανθρώπων και θεωρώντας ότι ο τσαλαπετεινός τους πρόδωσε, ετοιμάζονται να επιτεθούν στους εισβολείς. Για άλλη μιά φορά όμως ο Πεισθέταιρος παίρνοντας τον λόγο, φουσκώνει τα μυαλά των πουλιών . Στο τέλος πείθει τα πουλιά να ιδρύσουν τη Νεφελοκοκκυγία (= κατοικία των κούκων στα σύννεφα, την πόλη δηλαδή των πουλιών) με στόχο να αναδειχτούν σε ρυθμιστές της θεϊκής εξουσίας λειτουργώντας ως ενδιάμεσοι των θεών με τους ανθρώπους.

Έτσι, τα πουλιά χωρίζονται σε ομάδες εργασίας και ξεκινάει το χτίσιμο του τείχους που θα περιβάλλει τη χώρα των πουλιών και θα εμποδίζει έτσι την τσίκνα από τις θυσίες των ανθρώπων να ανεβαίνει στους θεούς.

Πριν ακόμα καλά καλά χτιστεί η πόλη και με πρώτον από όλους τον ιερέα που έρχεται για να κάνει θυσία, καταφθάνουν διάφοροι εκμεταλλευτές και καλοθελητές που προσπαθούν να αποκομίσουν οφέλη από την ίδρυση της Νεφελοκοκκυγίας. Ο Πεισθέταιρος όμως τους ξεφορτώνεται όλους και σιγά σιγά το τείχος ολοκληρώνεται.